Le débarquement de Normandie
Le 5 juin, dans la rade de Spithead, le capitaine de corvette Patou, commandant de La Combattante, s'adressa à son équipage, avant de prendre l'escorte de l'un des convois de l'armada alliée : "Soyez fiers, le seul bâtiment français faisant partie des opérations rapprochées sera le nôtre. Nous serons les premiers à faire flotter le pavillon à croix de Lorraine sur nos côtes." Plus d'une centaine de destroyers anglo-saxons prendront part à la partie navale d'Overlord - baptisée Neptune ; une soixantaine seulement apporteront le soutien de leur artillerie à l'assaut général, dont le seul battant pavillon tricolore était La Combattante. Sa mission : protéger le flanc droit de la 7e brigade canadienne à l'ouest de Courseulles et nettoyer les plages de son secteur avant "l'heure H" - il s'en acquitta avec efficacité.

D'autres bâtiments de la France Combattante faisaient partie de la flotte alliée :
- deux croiseurs, non FNFL, de 7 500 tonnes, le Georges-Leygues et le Montcalm, accompagnant deux cuirassés américains devant Port-en-Bessin (ils tireront sur les positions ennemies dans le secteur de Bayeux pendant cinq jours)
- quatre frégates de 2 000 tonnes (L'Aventure, La Découverte, La Surprise, L'Escarmouche);
- quatre corvettes (Aconit, Renoncule, Roselys, D'Estienne d'Orves) ;
- six vedettes lance-torpilles ;
- deux navires en bout de course (le cuirassé Courbet et le cargo Forbin) seront remorqués et coulés devant les côtes normandes pour contribuer aux fondations des ports artificiels.

Le débarquement de Provence. Les poches de l'Atlantique.
La France Combattante, avec en son sein trois navires FNFL, le Tunisien, la Moqueuse et le Commandant-Dominé, aura un rôle encore plus actif lors du débarquement de Provence (15 août 1944) : 34 bâtiments, placés sous les ordres de l'amiral André Lemonnier, se verront confier une mission d'appui-feu devant les principales plages du débarquement, entre Cavalaire et Agay. Dans les jours suivants, plusieurs d'entre eux prendront pour cibles des objectifs entre Cannes et Nice et, surtout, appuieront la progression de la 1re DFL en direction de Toulon et participeront à la réduction de batteries côtières.

En avril-mai 1945, une petite force navale, commandée par l'amiral Rue, prendra part au dégagement de Bordeaux et à la prise de Royan.